性感的代價究竟有多沉重：睪固酮、免疫力與寄生蟲的命運糾葛

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性感，是人人都想擁有的，不論是性感的對象或是性感的自己，前者是我們潛意識與生理上想追求的，而達成後者則有機會吸引更多或更性感的前者。在追求性感的同時，你知道性感也是有代價的嗎？讓我們來看看生物學中的性擇 (sexual selection) 與免疫累贅假說 (immunocompetence handicap hypothesis) 如何道出性感、睪固酮、免疫力與寄生蟲間糾纏的關係。

與天擇衝突的性擇

許多雄性動物有著極為誇張的性徵與繁殖行為，例如孔雀的華麗的飾羽或青蛙的洪亮的鳴叫聲等，在幾百年前即受到博物學家的關注（圖一）。這些用來吸引異性的特徵很明顯不利於個體生存，不太可能是天擇 (natural selection) 下的產物，達爾文提出天擇說時當然不會遺漏這些神奇的現象，他將其寫入在 1871 出版的《The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex》中，這也是演化生物學中「性擇」研究的起點。

性擇可說是跟性感度有關的擇汰，和天擇在概念上非常類似，都是生物在時間軸上的幸運遊戲，將越多基因傳至下一代的就是贏家，反之為輸家。兩種擇汰不同的地方在於天擇是個存活遊戲，活越久代表越適合所在的環境，能夠產生更多子代，留下更多自身基因；性擇則僅跟性吸引力有關，吸引力越高代表越多交配機會，子代的數量也會隨之增加。

很顯然的，這兩個遊戲有些許衝突，擁有美麗長尾的孔雀雖然性感，但是這顯眼的特徵讓牠更容易死於天敵的掠食，瘋狂鳴叫的雄蛙可吸引許多雌蛙，但也會因力竭或是被天敵偵測而亡。在資源有限的情況下，生物如何權衡投資在存活與性吸引力的資源量，即成了演化生物學中的焦點。

圖一、雄性動物誇張的性徵自十八世紀起即受到許多博物學家詳細的記錄與描繪，圖為博物學家的對印度藍孔雀 (Pavo cristatus) 與戈迪氏天堂鳥 (Paradisaea decora) 之手繪圖。圖／wikimedia

「累贅假說」是什麼？

Zahavi 在 1975 年提出經典的累贅假說 (handicap hypothesis) ¹，綜合性擇與天擇概念，解釋這些誇張的性徵怎麼演化來的──顯眼的特徵帶有成本，浮誇者將無法承受過高的成本而被淘汰，依據自身身體情況適度展現特徵的個體與其基因隨時間演進而被保留了下來，進而使此特徵變成誠實的性徵，異性便依據此特徵挑選狀況良好的另一半（圖二）。

直白的說，性感是有代價的，吹牛會死，只有誠實的傢伙和誠實的訊號留了下來，這訊號則成為性感的象徵。

累贅假說是這兩個世代以來最有影響力的演化理論， Hamilton 和 Zuk 緊接著在 1982 年提出了包含寄生蟲這外在擇汰壓力的模型²，指出寄生蟲與疾病的存在即是性徵成本的來源，將會促進誠實性徵的演化，於是性感與寄生蟲搭上了線。接著 Folstad 和 Karter 更進一步提出了結合生理機制的「免疫累贅假說」，把睪固酮、免疫力、寄生蟲和性感度通通串在了一起³。

圖二、累贅假說示意圖。存活成本隨性徵強度增加而線性上升，強個體因身體狀況良好或資源較多，其上升趨勢較弱個體緩。如此情況下強弱個體將有相對應之最適性徵強度。圖／wikimedia

對於雄性動物來說，睪固酮是調控性徵和繁殖行為的主要賀爾蒙，其與免疫系統也息息相關。免疫累贅假說認為，睪固酮一方面增強性徵，一方面則降低免疫力，進而使得寄生蟲或病源感染更加嚴重，形成性徵的成本，長時間下將促進性徵的演化（圖三A）。此假說提出生理機制連接累贅假說與寄生蟲模型，直指睪固酮是形成繁殖與存活權衡的關鍵。

簡而言之，想要又 man 又帥，必須適度提升睪固酮濃度，然後承受免疫力下降和寄生蟲增加的代價，過度性感是行不通的，因為吹牛的個體會死於時間的洪流中。

這個假說牽涉了行為生態學、內分泌學、免疫學與寄生蟲學，引起各方專家前仆後繼的投入研究，科學家們很快的在實驗室與自然環境中找到免疫累贅的證據，例如：家雞 (Gallus domesticus) 在免疫選殖十幾個世代過後，發現雞冠這個重要性徵與免疫力呈現權衡關係，高免疫力公雞的雞冠只有低免疫力公雞的一半不到（圖三B）。又或著在不少蜥蜴中，睪固酮與外寄生蟲正相關的現象，像是廣布歐洲的沙蜥 (Lacerta agilis)、北非的阿爾及利亞奔蜥 (Psammodromus algirus)、以及台灣的翠斑草蜥 (Takydromus viridipunctatus) 等，都是睪固酮越高的雄蜥有越嚴重的外寄生蟲感染（圖三C）。目前脊椎動物中的五大類群（魚類、兩生類、爬行類、鳥類、哺乳類）中，符合免疫累贅假說的研究案例比比皆是。

直至今日，這篇原始文獻已經被引用了兩千六百次，顯示這個假說的火紅程度。

圖三、免疫累贅假說關係圖(A)及兩研究案例(B與C)。(A)睪固酮在生理上同時促進性徵發展與降低免疫力，免疫力對抗寄生蟲，故睪固酮造成的性徵強度與免疫力的負相關，以及性徵強度與寄生蟲感染程度正相關；隨時間演進下，寄生蟲造成的代價將促進誠實性徵的演化（黑色實線：生理機制之調控與相關；紅色虛線：演化上之影響）。(B)雞冠大小與免疫力呈現權衡關係。(C)睪固酮濃度與蜥蜴的外寄生蟲數量多呈現正相關。

撲朔迷離的關係

不過科學家眉頭一皺，發現案情並不單純。在大量的研究中，有著不顯著統計、奇怪趨勢、甚至和預期完全相反的案例相繼出現了。例如歐洲樹蛙 (Hyla arborea) 近年的研究就是反例之一，睪固酮操作後免疫力不但沒有下降，有些個體的免疫力居然還上升了！斑胸草雀 (Taeniopygia guttata) 的相關研究也發現提升睪固酮不一定會導致免疫力下降，有更多其他生理因素（壓力激素和代謝等）參與其中，讓整體情況更顯得樸朔迷離。這些案例代表免疫累贅假說有誤嗎？鳩竟是生理的糾葛？還是演化的糾纏呢？讓我們繼續看下去。

是生理的糾葛？還是演化的糾纏呢？讓我們繼續看下去。圖／pixabay

在免疫累贅假說發表的 12 年後，一篇研究統整性的回顧了所有直接檢驗此假說的案例研究⁴，發現只有爬行類研究出現預期的睪固酮濃度與外寄生蟲數量正相關，其他類群的整合性證據都普普通通，不顯著或是僅邊緣顯著而已，無法完全支持免疫累贅假說。這篇研究也點出整個假說非常複雜，牽涉免疫學、寄生蟲學這兩個演化生物學家和生態學家不太熟悉的領域，相異且過於簡化的免疫測量與寄生蟲量化方式讓整體趨勢更加模糊。

於是支持與反對的科學家們依據這些論點持續的進行研究，在近十年來慢慢對這複雜的關係抽絲剝繭。綜合近年幾篇重要研究，有三個重點需要注意：

1. 免疫功能的複雜性，單一的免疫指標未必能夠代表整體免疫力，而且免疫力也會反過來影響睪固酮濃度，其與睪固酮間的雙向關係需要考慮。
2. 性賀爾蒙影響免疫與寄生蟲的路徑不只一條，如氧化相關路徑（透過氧化壓力間接影響免疫力）與行為路徑（改變行為直接影響被寄生率）等，都是原始假說沒考慮到的路徑。
3. 寄生蟲是集合名詞，是高度多樣的類群，不同類寄生蟲對於宿主免疫力與行為的改變，很可能有多樣性的反應。
4. 各研究方法上的相異性需要納入考量，才能更準確的看出整體趨勢。

所以現在究竟是什麼情況呢？又 12 年多過去了，2017 年另一篇整合分析研究出爐⁵，這次總共總結了 122 篇直接檢驗免疫累贅假說的研究，並且將研究類型（操作型或相關型）、實驗環境（野外或室內）、賀爾蒙處理方式、免疫力測量方式等因子納入分析中。

整體的結果顯示，在操作性的實驗中，睪固酮的提升確會造成免疫力的下降，進而產生繁殖和存活間的權衡關係。儘管性徵、睪固酮、免疫力與寄生蟲間的關係依然非常複雜，這篇研究認為目前相關研究的整體趨勢支持免疫累贅假說。

所以結論是？

免疫累贅假說將性徵、睪固酮、免疫力與寄生蟲四者做生理上的連結，指出性吸引力增加的同時伴隨著免疫成本，這個成本長時間的作用下將促進誠實性徵的演化。儘管參與此假說的各因子都是相當複雜的學門，彼此間又有著千絲萬縷的糾結關係，整體來看，目前的研究證據支持這個假說機制面的預測，至於演化上的預期呢？仍然有待科學家們的後續研究，或許 12 年後會有另一個小結。

總而言之，各位追求性感的同時，不要忘記在演化生物學中性感是有代價的！

參考文獻

1. Zahavi A. 1975. Mate selection: a selection for a handicap. Journal of Theoretical Biology 53, 205–214.
2. Hamilton WD, Zuk M. 1982. Heritable true fitness and bright birds: a role for parasites? Science 218, 384–387.
3. Folstad I, Karter AJ. 1992. Parasites, bright males, and the immunocompetence
   handicap. American Naturalist 139: 603–622.
4. Roberts ML, Buchanan KL, Evans MR. 2004. Testing the immunocompetence handicap hypothesis: a review of the evidence. Animal Behaviour 68: 227–239.
5. Foo YZ, Nakagawa S, Rhodes G, Simmons LW. 2016. The effects of sex hormones on immune function: A meta-analysis. Biological Reviews 92: 551–571.