果蠅的性騷擾行為，可能是入侵種的勝利之道？

關心生態保育的人一定知道，入侵種搶走原生種地盤的案例屢見不鮮。入侵種來到新環境，需要重新適應，為什麼能夠勝過早已習慣原本環境的原生種？

有些入侵種是強大的獵食者，靠著捕食原生種，直接把原生種的身體變成自己的；有時則由於它們引進原生種無法應付的疾病；另一常見的情況是資源有限下，入侵種在獲取資源的競爭中勝出。最近發表的研究卻指出，或許還有一種沒那麼直接的方式：「性騷擾」？！

近親異種間的情慾交流

世界各地住著許多不同種的果蠅。obscura 家族旗下有多種果蠅[1]，北美洲西岸是 Drosophila persimilis 的家；大海另一端的歐洲，則住著親戚 Drosophila subobscura。本來它們一種住在北美西岸，另一種住在地中海沿岸，沒有碰面的機會。

把 D. persimilis 男生跟 D. subobscura 女生放在一起，男生不會對異種女生有性趣；然而若反過來，讓 D. subobscura 男生跟 D. persimilis 女生同處一室，男生會對異種女生展現高度性趣，熱情追求。

假如這兩種果蠅見面，它們之間可以情慾交流嗎？很久以前遺傳學家就做過實驗，1946 年發表的論文觀察到，假如把 D. persimilis 男生跟 D. subobscura 女生放在一起，男生不會對異種女生有性趣；然而若反過來，讓 D. subobscura 男生跟 D. persimilis 女生同處一室，男生會對異種女生展現高度性趣，熱情追求，完成整套交配行為，只是女生不但會抵抗，也無法生下混血寶寶[2]。顯然這兩種親戚果蠅之間，儘管能發生單向的追求及性行為，卻存在著生殖隔離（reproductive isolation）。

是誰這麼變態，把自然狀況下不會見面的果蠅，抓來擺在一起做這種雜交實驗！咳咳，正是演化學界的上古神獸－杜布蘭斯基（Theodosius Dobzhansky）是也！！！

演化學界的上古神獸－杜布蘭斯基。圖／取自 Theodosius Dobzhansky Quotes

消失的原生種

情況到了 1980 年代初產生變化，那時原產歐洲的 D. subobscura 遠渡重洋到了美國。幾年以後科學家們田野調查時驚訝地發現，在本該屬於 D. persimilis 的地盤，卻不見它們的身影。1993 年時，Mohamed A. F. Noor 博士在華盛頓州採集，捕獲的全都是當地另一種原生種 Drosophila pseudoobscura，卻找不到任何 D. persimilis。

1998 年時，Noor 博士在發表的論文中懷疑，D. persimilis 之所以大幅減少，或許跟外來的 D. subobscura有關[3]。兩種果蠅在野外共享一樣的棲位，然而 Noor 博士並不知道雙方在野外會不會互動，也沒有觀察到任何互動或競爭的證據。總之，在 1980 年代初入侵的 D. subobscura，勢如破竹地成為北美西岸的優勢種；而同時，原生的 D. persimilis 默默消失了。

原產地中海附近，到了 1980 年代初遠渡重洋到了美國的 Drosophila subobscura。圖／取自 ref 5

為什麼 D. subobscura 能勝過 D. persimilis？Noor 博士最近發表的論文，進行了一系列生殖行為實驗，似乎找到了一絲線索[4] [5]。

情慾交流實驗

將兩種果蠅一對一擺在一起，觀察到的狀況，跟杜布蘭斯基當年描述的一致。D. persimilis 男生對 D. subobscura 女生性趣缺缺，不會發生情慾交流；D. subobscura 男與 D. persimilis 女共處一室，42 對中最後有 20 對的男生抵達了情慾交流的最後一步，也就是成功插入性器官（羞），不過其中有 14 對的女生嘗試過反抗。

作為對照，D. persimilis 的同種配對實驗狀況是，24 對中有 15 對成功，沒有任何一組反抗，性交花費的時間大致上不到異種的一半。各項指標都顯示，同種間的情慾流動比跨種順利太多。

D. persimilis 女生與同種男生完成生殖行為花費的時間，跟異種的 D. subobscura 相比，顯著更低。圖／取自 ref 4

儘管 D. subobscura 男生會對 D. persimilis 女生下手，可是 D. persimilis 女生並不會產下後代，因此不會造成遺傳汙染之類的問題，然而果蠅間的情慾流動，問題沒有這麼單純。

進一步將與異種男生有過性經驗的 D. persimilis 女生，經過 2 小時後再跟同種男生擺在一起，這時 12 對中只剩 2 組會發生關係。與異種有過性經驗的成功率 2/12，比沒有異種性經驗的成功率 15/24 更低得多。

生殖干擾

以上實驗表示，與異種發生過性關係，會降低 D. persimilis 的生殖成功率。接下來，為了模擬兩種果蠅共處於同一時空的狀況，實驗者以 D. persimilis 的 2 位男生與 4 位女生為一組，比較它們單獨存在，或是與其他 8 位 D. subobscura 男生共同生活，過了 28 天以後，女生累計產下的後代數量。

然而這個實驗設計下，假如與異種共存的女生最後產下後代較少，搞不好只是因為家裡多了 8 位占空間的男生，太擠不自在；所以實驗者又加入一組，也是 2 男 4 女的 D. persimilis 加上 8 位同居的異種男生，只是那個「異種」室友不是想與 D. persimilis 女生搞情慾流動的 D. subobscura，而是對 D. persimilis 沒有性趣，可稱職扮演路人路障的擬黃果蠅（Drosophila simulans）。

過了 28 天以後，3 組中以沒有異種存在的那組產出最多寶寶，擬黃果蠅當室友的次之，與 D. subobscura 共存的最低。不過有無擬黃果蠅當室友的 2 組間，比較上缺乏顯著性差異；相對的，有無 D. subobscura 當室友的 2 組間達到顯著性差異。因此寶寶數目下降，似乎的確與 D. persimilis 女生不斷受到周圍的 D. subobscura 性騷擾有關。

經過28天以後，沒有與異種共存的 D. persimilis 產出最多寶寶，與擬黃果蠅當室友的次之，與 D. subobscura 同居的最低；有無 D. subobscura 存在的 2 組間，達到顯著性差異。圖／取自 ref 4

入侵種可能的勝利之道

以上實驗證實，至少在實驗室的人造情境中，D. subobscura 會對 D. persimilis 的生存，透過性方面造成負面影響。此狀況被稱作「「reproductive interference（生殖干擾）」，也就是異種間的生殖行為，會降低其中一種物種生殖上的利益（fitness）。

科學家已經觀察到一些生殖干擾的案例，不過在入侵種擊敗原生種這方面，至今仍尚未發現，生殖干擾扮演過明確的角色。外來種 D. subobscura 入侵以後，北美西岸的原生種 D. persimilis 之所以落居下風，是因生殖干擾造成的嗎？

論文指出，異種間的性侵犯或許是原因之一，但在人造情境下會發生的事情，未必在自然環境中也會上演，畢竟目前仍沒有兩種果蠅在野外互動的報告，我們不知道它們間會不會見面，互動方式是競爭資源，或是生殖干擾。

在果蠅這個案例上，進一步的野外觀察是必要的。此一發現除了對生態保育，對演化領域也有啓發，在其他時空中，外來種勝過原生種時，生殖干擾是否扮演過某種角色？比方說，當年在歐洲，碰上智人的尼安德塔人們……

參考文獻：

1. O’Grady, P. M. (1999). Reevaluation of phylogeny in the Drosophila obscura species group based on combined analysis of nucleotide sequences. Molecular phylogenetics and evolution, 12(2), 124-139.
2. Wallace, B., & Dobzhansky, T. (1946). Experiments on sexual isolation in Drosophila VIII. Influence of light on the mating behavior of Drosophila subobscura, Drosophila persimilis and Drosophila pseudoobscura. Proceedings of the National Academy of Sciences, 32(8), 226-234.
3. Noor, M. A. (1998). Diurnal activity patterns of Drosophila subobscura and D. pseudoobscura in sympatric populations. The American midland naturalist, 140(1), 34-41.
4. Manzano‐Winkler, B., Hish, A. J., Aarons, E. K., & Noor, M. A. (2017). Reproductive interference by male Drosophila subobscura on female D. persimilis: A laboratory experiment. Ecology and Evolution.
5. Mating Mix-Up With Wrong Fly Lowers Libido for Mr. Right

本文亦刊載於作者部落格《盲眼的尼安德塔石匠》暨其 facebook 同名專頁。