動物星球：那些被動物占據的島嶼—《知識大圖解》

筆者在觀看電影《神力女超人 1984》時，對於神秘動物學家芭芭拉一角印象深刻，劇中她因私心向許願石許願成為「頂級掠食者」，於是變成了攻擊性強、移動速度快的大反派豹女，然而許願的後果使她漸漸失去人性，變得貪婪狂暴。

自古以來，人類在食物鏈上的位置會隨著演化、行為模式、民俗文化而有所不同，也出現了為滿足口腹之慾而將非牲畜類動物變成餐桌佳餚的現象，如：取食鯊魚鰭的魚翅、將熊掌做為補品等。人類征服了這些大型動物，是否也意味著，現代人類處在食物鏈的最頂端，成為真正的「頂級掠食者」了呢？

生物在食物鏈上的等級是怎麼訂定的？

在討論人類是否是頂級掠食者前，我們先來了解什麼是營養級。

營養級（trophic level）為各生物在食物鏈上的位置，通常以 1～5 等級進行評分。利用陽光獲取能量的植物和其他初級生產者處於第一營養級，隨後的計算則是以該動物所吃的物種其營養級加一：草食性動物處於第二級（吃第一級：1+1），三（2+1）級動物只吃二級草食性動物，四（3+1）級則吃第三級的肉食性動物。以此類推，一條食物鏈通常最多達五級。

若從多個營養級獲取食物的物種，則是以所吃食物的營養級取平均作為依據。以雜食性動物為例：若該生物吃 50% 的植物（第一營養級）和 50% 的草食性動物（第二營養級），則此生物為 2.5 級。

而「頂級掠食者」（apex predator）在生態學上的定義為「此生物在生活範圍內的食物鏈中，不存在對其做出掠食行為、更高營養級的其他物種」，如上圖中的老鷹。

其實人類沒有想像中的高等級！？

2013 年，法國海洋開發研究院（IFREMER）海洋生態學家 Sylvain Bonhommeau 的研究團隊在《美國國家科學院院刊》（PNAS）發表了一篇論文，確認人類在食物鏈上的營養級（human trophic level; HTL）。他們利用聯合國糧食及農業組織（Food and Agriculture Organization of the United Nations; FAO）統計世界各地人類食物消費的數據，為所吃的每種食物分配了一個營養級。研究結果顯示，人類每天有平均 80% 的卡路里來自植物，20% 來自魚肉類。這邊我們可以用漢堡來理解，內容物除了肉片、蛋、起司外，其餘的食材皆為植物，或是以植物為原料，如麵包體就是從小麥而來的。

這份論文的數據計算出人類處於 2.21 的平均營養級——介於鯷魚和豬之間。不過人類的營養級在世界各地不盡相同，例如在蒲隆地共和國（位於非洲東部的小型內陸國家），植物佔當地飲食的 96.7%，使得該國人民的營養級為 2.04，但在冰島，飲食中約 50% 為肉類，使得該國人民的營養級高達 2.57。

看來是時候越級打怪了！

大型貓科動物、老鷹和虎鯨有一個共同點：他們都是頂級掠食者！牠們是標準的肉食性動物，食物來源幾乎完全由肉類組成，這些動物沒有天敵——除了人類以外。

那麼，如果我們是頂級掠食者的掠食者，這是否意味著人類處於食物鏈頂端呢？

答案取決於如何定義「掠食者」，也就是說，是為了進食而殺戮，還是僅殺死其他動物。

無論是非掠食性的大型草食性動物（如象、犀牛等攻擊性極強的物種），或是具致命性的有毒物種，均能殺死其他動物，但牠們在食物鏈上仍有天敵，且無法捕食大型獵物，因此在定義上無法納入頂級掠食者。

在生態學或生物環境相關的研究中，人類在食物鏈中的位置並非基於我們殺死了什麼，或是被什麼生物吃掉。相反地，Bonhommeau 指出「這完全取決於你吃什麼。」

若根據這個定義，人類是否處於食物鏈頂端呢？答案是否定的，因為我們不會吃掉所有被我們殺死的生物。

在多數情況下，我們不是為了吃野生動物而殺死它們，例如獅子數量下降的主要原因是棲息地喪失，以及人類不希望獅子威脅到自身或所飼養的牲畜而發生衝突。亦有研究指出，漁民會將 10% 至 20% 的總漁獲量作為混獲（意外捕獲到原本不打算捕撈的魚種）丟棄，而這些無意中捕獲的動物大多面臨受傷或死亡。

史前人類的等級竟然比現代人類還高？

另外，在探討人類的食物鏈位置時，也需考量「人類」是指史前人類還是現代人類。

從歷史上來看，我們吃的東西和殺的東西，之間差異可能較小。2021 年，有研究團隊整合人類生理學、遺傳學、考古學和古生物學，重建了更新世（260 萬至 1.17 萬年前，也就是人類出現的時期）人類祖先的營養級。這份研究發表在《美國自然人類學雜誌》（American Journal of Physical Anthropology）。

研究顯示當時的人類很可能是頂級掠食者。直到 1.2 萬年前，最後一個冰河時代結束前，人類在這 200 萬年的時間裡主要是吃肉的，證據有兩項：一是古代人類遺骸中的氮同位素（與飲食以植物為主的人相比）比例較高，而氮同位素比例往往會隨著以肉類為主的飲食而增加；另一項證據則是人類與肉食性動物的生理相似性（與草食性動物相比）來得更高。

然而，一些變化可能導致人類食物鏈下降，該團隊認為主要的變化是大型動物的消失。大約在同一時期，人類開始發展出能夠食用更多植物的技術，例如學會磨製用於加工穀物的石器等。

不強求最高等，或許才是最好的

即使我們曾經可能是肉食性頂級掠食者，並不意味著現代人類也應該登上食物鏈頂端。隨著時代演替，人類在食物選擇上更加多元，但我們不該為滿足口腹之慾而肆意殺戮，破壞生態系統的平衡。每種生物的存在（包括屬於 2 級的我們，以及真正的頂級掠食者）都是維持生態系統中各物種數量的平衡和食物鏈穩定的重要貢獻者。

1. Are humans at the top of the food chain？
2. Eating up the world’s food web and the human trophic level
3. The evolution of the human trophic level during the Pleistocene

冒險電影中，場景時常在偏遠不為人知的荒山野嶺，甚至住著猛獸的遙遠孤島，有著顛覆常識的生態環境和駭人怪物。然而根據新發表在《美國博物學家》的一篇論文，在現實中就有一個島嶼，由蜈蚣擔當島上食物鏈的最頂端掠食者。

此菲利浦島，非彼菲利浦島

地點位在澳洲的菲利浦島（Phillip Island）——說到這個島嶼，可能會聯想到島上每年吸引上百萬觀光客的小藍企鵝棲地，以及世界摩托車競速的主要賽場之一。

故事並非發生在這個澳洲南岸的菲利浦島，而是在距離澳洲本土東方 1500 公里遠，過去做為囚犯流放地的諾福克群島。那裡有另一個面積僅 2.07 平方公里，無人居住的菲利浦島。兩個島正巧都以 18 世紀後半的英國海軍上將亞瑟‧菲利浦（Arthur Phillip）為名，但地理位置相距甚遠。

無人定居的菲利浦島兇猛島民

菲利浦島有 13 種海鳥會產卵繁殖，還有一些小型動物在此生活。其中最引人側目的居民是菲利浦島蜈蚣（Cormocephalus coynei），這種蜈蚣最長可達 23.5 公分，雖然比起現生蜈蚣中最大的 30 公分等級還差一些，仍遠勝長約 10 公分的常見蜈蚣。

研究團隊調查紀錄菲利浦島蜈蚣在夜間的捕食行為，並以穩定同位素分析蜈蚣的食物來源比例，發現這種蜈蚣的食物來源，48% 來自脊椎動物，52% 來自無脊椎動物，各占約一半比例。

菲利浦島蜈蚣最主要的食物是島上居住的蟋蟀、壁虎、石龍子，這些動物都小於體長超過 20 公分的大蜈蚣，算是合理的菜單。然而菲利浦島蜈蚣還有另外一個獨門佳餚，就是島上繁殖海鳥的幼雛。

菲利浦島蜈蚣的嘴下亡鸌

菲利浦島上最主要的築巢海鳥是黑翅圓尾鸌（Pterodroma nigripennis），2017 年的紀錄約有 19000 對。黑翅圓尾鸌的成鳥體長約 30 公分，顯然蜈蚣面對牠們無法輕易取勝，因此脆弱的雛鳥就成為蜈蚣的下嘴目標。

菲利浦島蜈蚣會咬住黑翅圓尾鸌雛鳥的後頸並注入毒素，等雛鳥死亡後再啃食牠的頭頸部。而在兩年的調查期間，紀錄的雛鳥各有 19.6% 及 11.1% 被蜈蚣捕食。結合前面一年約有 19000 對黑翅圓尾鸌在此繁殖的紀錄來看，估計每年被蜈蚣吃掉的幼鳥在 2109~3724 隻之間。

其他在菲利浦島上繁殖的海鳥，活動期間可能跟蜈蚣活躍的夏季錯開，或是數量較少，黑翅圓尾鸌可能是菲利浦島蜈蚣最主要的獵捕鳥類。相較於脊椎動物吃節肢動物的紀錄，節肢動物大部分是清除死亡的脊椎動物屍體，像這樣反過來鳥類被節肢動物主動獵捕的紀錄非常罕見。

咦，蜈蚣怎麼吃到海裡的魚？

根據穩定同位素分析，菲利浦島蜈蚣的飲食中有 7.9% 是鳥類，然而魚類卻有 9.6%。住在陸地上的蜈蚣要怎麼吃到海裡的魚呢？這是另一個值得注目的問題。

據推測海鳥帶回巢中，供應給雛鳥食用的魚屍，應該是蜈蚣能吃到魚的主要來源。也就是海鳥不僅本身是蜈蚣的獵物，牠們為了育雛的投食被蜈蚣吃掉後，也帶動了海洋和陸地間的營養循環。

過去在諾福克群島流放囚犯時期，由人類引入的山羊、豬和兔子等大型動物對島上的環境造成破壞，也讓當地獨有的生態體系遭受嚴重威脅。這些外來物種在 20 世紀期間逐一從島上移除，受破壞的環境現正緩慢復原。

雖然菲利浦島蜈蚣離最大的蜈蚣還有點距離，在牠所住的環境卻已經足以佔地為王。現已滅絕的諾福克卡卡鸚鵡（Nestor productus）體型比菲利浦島蜈蚣大，但以果實為主食，顯然不會威脅到蜈蚣作為掠食者的地位。

在島嶼生物地理學中，孤立海島上動物體型改變是一個重要的研究議題。在大陸上的大型動物，移居海島後因島嶼資源限制、天敵缺乏等因素，會縮小體型，稱之為島嶼侏儒化（Island Dwarfism）；然而小型的動物卻會反過來巨大化，甚至取代原本大型動物所處的生態棲位，此現象即為島嶼巨型化（Island Gigantism）。

島嶼巨型化的案例如紐西蘭的奇異鳥、馬達加斯加島已滅絕的象鳥，以及在許多島嶼上各自獨立產生的巨大化齧齒動物；台灣在墾丁和部分離島分布的椰子蟹也是一個案例，不僅是保育類的甲殼動物，更是最大型的陸生寄居蟹。地處偏遠的菲利浦島，正是島嶼特殊生態系的一個案例，也是蜈蚣稱霸的極端案例。

參考文獻

• Luke R. Halpin, Daniel I. Terrington, Holly P. Jones, Rowan Mott, Wei Wen Wong, David C. Dow, Nicholas Carlile, and Rohan H. Clarke,（2021）Arthropod Predation of Vertebrates Structures Trophic Dynamics in Island Ecosystems
• wikipedia，〈Island gigantism〉
• wikipedia，〈Island dwarfism〉

• 執行編輯｜林婷嫻、黃曉君；美術編輯｜張語辰、林洵安

本文轉載自中央研究院研之有物，泛科學為宣傳推廣執行單位。

獵食者和獵物的對決，是生態系中非常普遍的重要現象。中研院分子生物研究所助研究員薛雁冰，與團隊觀察真菌如何獵捕線蟲，從野外採集、實驗室驗證、建立更好的模式菌株，到自行研發分析軟體，原創性的研究成果頻頻登上美國國家科學院院刊 (PNAS) 等國際期刊，跟著研之有物一起來了解。

上篇〈看真菌如何獵殺線蟲，開啟寄生蟲治療藥物新曙光！〉文章介紹，薛雁冰團隊發現微觀世界的狩獵現場：線蟲捕捉菌設陷阱、杏鮑菇下毒捕食線蟲，這些殺蟲機制將對生物防治帶來全新的可能。但更寶貴的是，在薛雁冰開始研究這個課題時，科學家對於食蟲真菌和線蟲互動的這些分子機制，所知甚少，她可說是開路先鋒。

「科學家估計地球上的真菌約有五百萬種，但目前研究者真正了解的，只有酵母菌、麵包黴及一些病原菌等十多種真菌。但自然界還有一些非常有趣的真菌，幾乎沒有分子層次的研究。」薛雁冰感性地回憶：「非常感謝我在加州理工學院博士後研究的指導教授 Paul Sternberg 願意支持我的想法，讓我在他的實驗室中嘗試開啟一個新領域，利用模式線蟲 C. elegans 來探討食蟲真菌跟線蟲之間的獵食者-獵物的交互作用，分子機制和共同演化。」回到台灣，在中研院建立自己的實驗室之後，薛雁冰繼續帶領著團隊，拓展食蟲真菌的研究，一步步拼湊出食蟲真菌獵殺線蟲的分子機制。

但要當個開路先鋒可不容易，從找到有價值的原創性主題、建立更好的模式生物，甚至打造分析工具，每往前一步皆須面臨更大的未知。但也因原創性的貢獻，研究成果頻頻登上如《美國國家科學院院刊》 (PNAS) 等國際期刊。一起走進薛雁冰團隊的研究現場！

野外採集，驗證實驗非空想

薛雁冰團隊發現線蟲捕捉菌 A.oligospora 會透過五個步驟捕食 C.elegans 線蟲：吸引獵物 → 發現獵物 → 設下陷阱 → 抓住獵物 → 飽餐一頓。

BUT！在大自然中，線蟲和線蟲捕捉菌真的會碰在一起，並如在實驗室般「打得火熱」嗎？於是薛雁冰團隊穿梭在臺灣山野間進行採集，結果發現，臺灣三分之二的土壤均有線蟲捕捉菌，而線蟲又是數量最多的動物，兩者果真常常「同在一起」。

他們也從泥土中分離出各種線蟲和真菌，整理在大自然中哪些線蟲和哪些線蟲捕捉菌生長在一起，在實驗室測試牠們的互動，比方說：某種線蟲捕捉菌是不是什麼線蟲都吃？還是只吃幾種線蟲？結果發現，線蟲捕捉菌「不挑吃」，什麼線蟲都吃，狩獵關係果真「普遍存在」所有的線蟲與線蟲捕捉菌之間。

發現超強菌種，建立研究好素材

研究過程中，薛雁冰也發現從菌種中心獲得的線蟲捕捉菌標準菌株「有點弱弱的」，不利於研究。怎麼辦？自己建立新模型！他們從野外採集的線蟲捕捉菌中，找到一些狩獵能力較強菌株。這些菌株可以產生很多捕捉構造，而且長出捕捉構造的速度比較快，因此殺死線蟲的速度也快！這些超強菌株可以成為絕佳的模式菌株，讓科學家們更容易研究線蟲捕捉菌如何長出捕捉構造，捕捉獵物需要哪些基因。

薛雁冰也以基因體定序加上基因體剔除法，破解超強菌株的狩獵力秘密：G 蛋白！在線蟲捕捉菌身上，G 蛋白負責對細胞傳遞外界的訊號，薛雁冰發現：這個蛋白會去傳遞外界有線蟲出沒的訊號，促使細胞長出捕捉構造。如果沒有這個蛋白，線蟲捕捉菌就無法發育出捕捉構造，只能讓「到嘴的肥蟲」逃走囉～

戰鬥防禦力分析工具

線蟲和真菌的實驗樣本要耐心尋找，分析它們戰鬥防禦力的工具也要費心開發。如果你曾經把麵包放到發霉，有天驀然回首，你會發現麵包長出一塊一塊的黴菌菌絲，很難精準描述其生長速度、生長範圍、菌絲長度。實驗室裡的線蟲捕捉菌（真菌）也是類似的情況。

在薛雁冰實驗室中，博士後研究員 Guillermo Vidal-Diez 透過電腦影像視覺分析的技術，自行發展出可以「定量」描述真菌生長的工具，如下圖所示：

這個電腦視覺技術可用來比較野生型的真菌、和突變型的真菌，兩者菌株生長情況有何不同。進一步搭配基因體定序技術，有助於找出菌株表現型 (phenotype) 的差異，和其基因型 (genotype) 之間的關聯性。

咳咳，說白話，例如：當我們發現某株真菌怪怪的，菌絲分岔特別多，那麼我們可以比較怪怪的真菌和正常的真菌，兩者基因哪裡不同，就能找出是哪個基因專門在控制菌絲生長的分岔程度。

「我們除了觀察線蟲和線蟲捕捉菌，在顯微鏡底下如何展開獵物和獵食者的對決，也好奇它們之間的交互作用，如何影響著它們各自基因及性狀的改變，以提升各自存活下來的機會。」這項研究工具將可望加速真菌相關研究的進展！

隨著科學技術的快速發展，現在做研究比以前快上許多。例如，以前要花上數年才能找出突變線蟲的基因變異所在，現在只要一兩個月，就能藉由遺傳學的分析、加上全基因體定序，快速找出是哪些基因發生變異，造成這個突變線蟲的性狀改變（例如外型、神經系統的發育，或是行為發生改變），因此能躲過線蟲捕捉菌的吸引和陷阱，逃過被捕食的命運。

「這些快速發展的技術和工具，提供我們一個很好的時代，再次利用『遺傳學的強大力量』(the awesome power of genetics) 來研究生物學上重要的問題，」薛雁冰說：「這些工具讓我有勇氣去探索『非模式物種』(non-model organisms) 的奧秘，開拓新領域來建立起我們的原創性研究課題。」

延伸閱讀

• 看真菌如何獵殺線蟲，開啟寄生蟲治療藥物新曙光！
• 薛雁冰的個人網頁
• 〈薛雁冰老師專訪〉，作者：紀威佑
• How Chemical eavesdropping enabled carnivorism in fungi, written by Jennifer Tsang
• Vidal-Diez de Ulzurrun G, Hsueh YP (2018) Predator-prey interactions of nematode-trapping fungi and nematodes: both sides of the coin. Appl Microbiol Biotechnol, 102: 3939.
• Hsueh YP, Gronquist M, Schwarz EM, Nath R, Lee CH, Gharib S, Schroeder FC, Sternberg PW (2017) The nematophagous fungus Arthrobotrys oligospora mimics olfactory cues of sex and food to lure its nematode prey. eLife 6:e20023
• Hsueh YP, Mahanti P, Schroeder FC, Sternberg PW (2013) Nematode-trapping fungi eavesdrop on nematode pheromones. Curr Biol, 23: 83-86
• ‘Fungal feature tracker’ could accelerate mycology research
• Guillermo Vidal-Diez de Ulzurrun,Tsung-Yu Huang,Ching-Wen Chang,Hung-Che Lin,Yen-Ping Hsueh(2019) Fungal feature tracker (FFT): A tool for quantitatively characterizing the morphology and growth of filamentous fungi. PLoS Comput Biol. 15(10):e1007428
• Ching-Ting Yang, Guillermo Vidal-Diez de Ulzurrun, A. Pedro Gonçalves, Hung-Che Lin, Ching-Wen Chang, Tsung-Yu Huang, Sheng-An Chen, Cheng-Kuo Lai, Isheng J. Tsai, Frank C. Schroeder, Jason E. Stajich, and Yen-Ping Hsueh (2020). Natural diversity in the predatory behavior facilitates the establishment of a robust model strain for nematode-trapping fungi. PNAS 117 (12) 6762-6770

本文轉載自中央研究院研之有物，原文為《開拓新領域的勇氣！破解真菌與線蟲傳說對決的薛雁冰》，泛科學為宣傳推廣執行單位