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你在看我嗎!?鳥類研究新視野:猛禽棲架

自然保育季刊_96
・2022/01/15 ・4235字 ・閱讀時間約 8 分鐘
  • 本文轉載自特有生物研究保育中心,《自然保育季刊》第 116 期
  • 作者/洪孝宇|國立屏東科技大學野生動物保育研究所博士後研究員、林惠珊|國立屏東科技大學農學院生物資源博士班、黃子倫|國立屏東科技大學野生動物保育研究所碩士生、蔡穎詩|國立屏東科技大學野生動物保育研究所碩士生、王婉儀|國立屏東科技大學野生動物保育研究所研究助理、孫元勳|國立屏東科技大學野生動物保育研究所教授

近年來一張張近距離拍攝的精采鳥類照片和影片,記錄下黑翅鳶 (Elanus caeruleus)、領角鴞(Otus lettia)和其他多種鳥類的各種行為,甚至連所捕捉的獵物也都清晰可見,黑翅鳶搞笑的表情還被做成各種梗圖,這樣的照片究竟是怎麼拍到的?又有什麼應用價值呢?

因為相機歪掉而拍到各種黑翅鳶的搞笑姿態,還因此爆紅。圖/洪孝宇 提供

邀請野生猛禽防治農田鼠害

故事要從黑鳶(Milvus migrans)開始說起。2012 年,國立屏東科技大學野生動物保育研究所鳥類生態研究室首次發現黑鳶因為農藥「加保扶」中毒,隔年又再證實黑鳶老鼠藥中毒,逐步揭露過往臺灣農業上因為毒鳥滅鼠所引發的生態危機。此研究先是促使政府將劇毒的農藥「加保扶」列入禁用名單,後續進一步發現臺灣多種猛禽體內廣泛驗出老鼠藥,又讓政府決定停辦已有 40 年歷史的全國農地滅鼠週,不再免費發放老鼠藥給農民使用,並開始尋找對環境較友善的鼠害防治法。

猛禽生物防治法其實在國外已行之有年,最普遍的做法就是在田間或穀倉架設巢箱,吸引倉鴞 (Tyto alba) 這種可愛的白色貓頭鷹入住,牠們就會在田間協助捕鼠。由於倉鴞在全球的分布範圍很廣又很適應農田環境,據統計有關猛禽防治鼠害的論文中,有 86% 是以倉鴞為研究對象。然而可惜的是,臺灣並不在倉鴞的天然分布區內,雖然有另一種外形類似的貓頭鷹叫做草鴞 (Tyto longimembris),但數量稀少而且是在地面營巢,無法用巢箱吸引。

其實臺灣有一種平地常見、且會住巢箱的貓頭鷹叫做領角鴞,但一般認為是偏森林性的貓頭鷹,且以往認為老鼠不是其主要獵物,因此並不適用於防治農田鼠害。

猛禽棲架的測試

國外還有另一種吸引猛禽的方式,是在空曠的田區設立人工棲架,利用多數猛禽喜歡站在制高點的習性,吸引猛禽進入農田來捕鼠。不過這種作法較不普及,一方面是因為環境的限制,通常會認為猛禽棲架只適用於北美或澳洲那種一望無際的廣闊田野,另一方面是棲架設立後不是隨時都有猛禽站在上面,吸引猛禽的效果就不如有鳥在繁殖的巢箱明顯。

不過既然巢箱在臺灣不太可行,那就來測試猛禽棲架吧!2017 年在行政院農業委員會動植物防疫檢疫局的支持下,臺灣首次的猛禽棲架試驗就在屏東縣內埔鄉的鳳梨田開始,當時設計的竹製棲架高度 9m,設立後由人員定時在遠處進行觀察。兩周後發現,有黑翅鳶站上去了!黑翅鳶是一種平原田野常見的小型猛禽,黑白相間加上有如昨晚熬夜的血紅雙眼極具特色,不過臺灣以往並沒有黑翅鳶,首次正式繁殖紀錄是 2001 年在嘉義鰲鼓,之後族群迅速成長擴散,在短短數十年間已成為全臺平原地區的常見猛禽。

目前普遍認為黑翅鳶是在自然狀況下進入臺灣,就如同近年來在歐洲和中亞,黑翅鳶的分布都呈現擴張的趨勢,原因未明。由於黑翅鳶主食鼠類又有停棲制高點的習性,牠的出現正好符合猛禽棲架的設置目的。

黑翅鳶經常將獵物帶到棲架上,其中鼠類約占 8 成,鳥類和爬蟲類 (石龍子) 各 1 成。圖/洪孝宇 提供

把自動相機裝到棲架上

不過靠人眼觀察實在太花時間,於是我們就靈機一動,何不把調查野生動物常用的感應式自動相機裝到棲架上呢?只要棲架上有鳥出現,就可以自動觸發相機進行拍照和錄影,還可以 24 小時工作,連夜間活動的鳥類都能夠記錄。不過這個點子馬上就遇到幾個問題,首先是棲架上鳥跟相機的距離太短,小於相機可對焦的最近距離,所以拍到的鳥都是模糊的。所幸跟野外研究器材的專業公司討論之後,透過客製化調整相機焦距,解決了目標物過近的問題。接下來又經過一連串的測試,包括對焦距離應該設定多遠、角度如何調整才不會切到鳥的頭或腳、相機如何穩固的安裝在光滑的竹竿上,以及如何避免鳥直接站在相機上等等。

初期測試的照片總是不太成功,有一次在把棲架立起後相機角度歪掉,變成只能拍到黑翅鳶的上半身,還特寫了各種表情。我們既好氣又好笑地將照片貼上社群粉絲頁並徵求旁白,沒想到這組照片卻意外爆紅,破紀錄獲得上萬次分享,網友們還發揮創意各種改圖,連國外知名梗圖網站也要求授權轉貼,完全打破生態圈的同溫層。

棲架上為了避免鳥離相機太近或是站在相機上面,用束帶來做阻隔。圖/黃筠傑 攝

後續經過不斷的調整測試,連相機的防水性、電池的續航力等問題都陸續克服,總算能夠穩定且清晰的拍攝棲架上出現的鳥類,就連小型食蟲鳥嘴上叼的昆蟲都能清楚辨認。在測試的過程中,同時也查詢國外文獻,想瞭解關於猛禽棲架的最新研究進展,結果發現國外也有一些研究者利用自動相機在做棲架監測,但多數是將相機設在地面對著棲架仰角拍攝,拍到的鳥類不僅距離遠、獵物也不容易辨識,這時才意識到,原來將自動相機裝在棲架上的作法,其實是棲架研究的一大突破呢!

猛禽棲架的創新應用

隨著全臺各地陸續有棲架設立,黑翅鳶都是棲架上最常出現的猛禽,儼然成為猛禽鼠害防治的代言人。不過後來在偶然的情況下,有些棲架設立高度較低,卻意外發現領角鴞開始頻繁出現,會不會是領角鴞不喜歡站太高呢?於是我們在 2019 年設計了 8m 高的雙層棲架,在 4m 和 8m 高度各有一根橫桿,來測試各種鳥類偏好的停棲高度。結果顯示黑翅鳶還是喜歡站在 8m 上層,不過領角鴞和大部分的食蟲鳥偏好停棲在 4m 的下層,這可能跟不同鳥種的覓食習性有關,所以棲架分層還可以增加鳥種的多樣性。而以往認為領角鴞是森林性的猛禽,在降低棲架高度後,這才發現原來領角鴞在夜間也會頻繁進入空曠的農田來覓食,且其獵物中鼠類占了將近 8 成,同樣有很高的鼠害防治潛力。

既然棲架在農田環境能夠成功吸引猛禽停棲, 於是我們又想到,是不是也可以用來調查在自然野地的猛禽呢?這個想法獲得行政院農業委員會林務局屏東林區管理處的支持,於是在 2020 年初,開始在農田以外的多樣化環境進行棲架測試,果然記錄到更多樣的鳥種。統計目前已拍到 11 種猛禽, 日行性的有黑翅鳶、紅隼 (Falco tinnunculus )、 鳳頭蒼鷹 (Accipiter trivirgatus)、大冠鷲 (Spilornis cheela)、魚鷹 (Pandion haliaetus)、臺灣松雀鷹 (A. virgatus)和赤腹鷹 (A. soloensis),夜行性有領角鴞、褐鷹鴞 (Ninox japonica )、草鴞和長耳鴞 (Asio otus),此外還有 44 種以上的非猛禽鳥類,因此猛禽棲架也可以是一種鳥類監測法,在不同的地點和環境就會有相對應的鳥種出現。對於某些經常利用棲架的鳥種,透過腳環還可以做個體辨識,例如在 2020 年底所繫放的草鴞幼鳥,幾個月後就在距離巢區 7‒12km 外的棲架上出現,這樣的個體動態和存活資料在族群監測上非常重要。

領角鴞偏好高度較低的棲架,且獵物中將近 8 成是鼠類,也有鼠害防治潛力。圖/洪孝宇 提供

一個物種的食性是生態學中很基礎的資訊,然而要在野外直接觀察鳥類覓食並不容易,通常只能透過食繭或排遺分析之類的間接方法、因此目前連很多常見鳥類的食性資料都很缺乏。然而在把自動相機放到棲架上之後,發現許多猛禽和食蟲鳥都會頻繁地帶著獵物回到棲架上,且有不少獵物能夠清楚辨認,成為一個調查鳥類食性非常有效率的方式。目前黑翅鳶和領角鴞都已累積數百筆的獵物資料,食蟲鳥的資料則更多,未來要評估鳥類在農田的生態服務,棲架會是個相當有潛力的工具。不過也有某些鳥類,像是夜鷹 (Caprimulgus affinis)、藍磯鶇 (Monticola solitarius)和草鴞等,雖然也經常在棲架上出現,但卻很少拍到獵物,有可能牠們是在空中或地面就把獵物解決,不會帶回棲架上。

猛禽棲架的限制和展望

我們進行猛禽棲架研究至今約 5 年時間,證實這個古早的生物防治法可以有許多創新的應用,除了可增加鳥類在農田捕鼠捉蟲的生態服務,透過自動相機還能夠記錄出現鳥種、捕捉獵物、鳴唱叫聲和各種行為,可以作為一種鳥類自動監測工具,而夜行鳥類的拍攝,更是打破以往夜間觀察的侷限。我們將這個猛禽棲架結合自動相機的監測方法寫成論文投稿,已在 2021 年被國際猛禽研究期刊 (Journal of Raptor Research) 所接受,且獲得 3 位審稿者的高度肯定,一致認為方法新穎且有廣泛的應用價值。

不過猛禽棲架也有一些缺點和限制,雖然證實了即使是臺灣這種集約鑲嵌式的農田環境,仍有猛禽會頻繁的利用棲架,不過最好還是跟周邊大樹或電線杆有 50m 以上的距離,猛禽造訪率較高。其次是檢查相機的流程較複雜,必須先將棲架放倒再立起,設計上仍有改進空間,未來若能結合太陽能充電和無線傳輸技術,監測上將會更有效率。其三是棲架相當顯眼,被破壞或偷走的風險很高,所以設置地點的安全性需多加考慮。最後,因為棲架有時會記錄到稀有鳥種,在資訊發布上需要小心謹慎,以避免可能的干擾或捕捉壓力。

紅尾伯勞也是棲架常客,只要提供一根鐵絲,牠們就會把獵物插在上面做成「串燒」。圖/洪孝宇 提供

猛禽棲架除了開啟鳥類研究的新視野,在友善農業的推廣上也是非常好的工具。雖然利用猛禽防治鼠害,效果比不上用老鼠藥毒殺,因為猛禽並不會把田間老鼠完全消滅,不過當農友們知道自己田裡有猛禽出現,通常會更願意採行友善的耕作方式,而棲架上拍攝的照片非常吸睛,也可藉此讓社會大眾支持生態友善的農產品。2018 年我們在臺中霧峰進行棲架教學後,獲得農友的認同與支持,連帶促進當地友善及有機耕作的發展,農會更因此推出「黑翅鳶米」的品牌,顯示友善農業具有潛在商機。未來希望能有更多鳥類與農業共生的案例,讓農田可以是野生動物的安全棲地,這是我們進行棲架研究的初衷。

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自然保育季刊為推廣性刊物,以推廣自然教育為宗旨,收錄相關之資源調查研究、保育政策、經營管理及生態教育等成果,希望傳達自然科普知識並和大家一起關注自然!


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隱翅蟲的毒液生化武器,演化上如何組裝而成?

寒波_96
・2022/01/17 ・3910字 ・閱讀時間約 8 分鐘

隱翅蟲是一群小型甲蟲的總稱;牠們以毒聞名,卻不見得都具有毒性。有些隱翅蟲會生產毒液儲存在身體裡,需要時噴射攻擊。毒液不只是嚇唬人的工具,像是跟螞蟻搶地盤這類場合,生化武器能發揮實在的優勢。

本文沒有真實隱翅蟲的圖像,閱讀時不用擔心。

隱翅蟲毒液的用途之一:攻擊螞蟻。圖/參考資料 1

隱翅蟲的毒液包含毒素和溶劑兩部分,有意思的是,兩者是獨立生產;溶劑本身沒有毒,毒素單獨存在也沒多少毒性。兩者極為依賴彼此,生產線卻是獨立運作,此一狀況是怎麼形成的?一項新研究投入大筆資源,便探討其演化過程。

「毒」加「液」才有毒液

這項研究探討的隱翅蟲叫作 Dalotia coriaria,為求簡化,本文之後稱之為「隱翅蟲」。它的毒素並非導致隱翅蟲皮膚炎的隱翅蟲素 (pederin) ,切莫混淆。

隱翅蟲的毒液發射器位於背上,體節的 A6、A7 之間,這兒有部分表皮細胞特化成儲存囊壁,並分泌脂肪酸衍生物作為溶劑。而毒素為配備苯環的化學物質 benzoquinone(苯醌),簡稱 BQ;另有一群細胞專門生產 BQ,再運送到儲存囊,和其中的脂肪酸衍生物混合後形成毒液。

生產毒素和溶劑的細胞,是兩類完全不一樣的細胞,各有不同的演化歷史。隱翅蟲的祖先,沒有毒素也沒有溶劑,兩者都可謂演化上的創新 (novelty) 。

一類細胞製毒,另一類細胞產液,兩者合作才有毒液。圖/參考資料 1

論文將生產溶劑的細胞稱為「溶劑細胞」;分析成分得知溶劑總共有 4 種,是碳數介於 10 到 12 的脂肪酸衍生物。合成脂肪酸,本來就是各種生物的必備技能,但是溶劑細胞製作的脂肪酸衍生物,原料並非一般常見的脂肪酸。

脂肪酸的合成,都是以 2 個碳的基礎材料開始,作為類似 PCR 中引子 (primer) 的角色,然後由 FAS(全名 fatty acid synthase)這類酵素一次加上 2 個碳,2、4、6、8 碳一直加上去。人類的 FAS 通常會製作長度為 16 碳的棕櫚酸,昆蟲則會造出 14、16、18 碳的最終產物。

隱翅蟲的溶劑細胞中,脂肪酸衍生物只有 10 到 12 個碳,比 FAS 一般的產物更短。奇妙的是,這兒的脂肪酸並非由 14 或 16 個碳縮短而來,而是溶劑細胞內 FAS 的最終產物直接就是 12 個碳。

隱翅蟲毒液的組成物,碳鏈長度介於 10 到 12 個碳,4 種脂肪酸加工而成的衍生物作為溶劑;3 種 BQ 作為毒素。圖/參考資料 1

改造脂肪酸合成線路,製作溶劑

要闡明其中奧妙,必需先稍微認識昆蟲的脂肪酸合成系統。昆蟲有一群特殊的脂肪酸衍生物,稱為「表皮碳氫化合物(cuticular hydrocarbon,簡稱 CHC)」,具有防止水分散失、費洛蒙等作用。

表皮碳氫化合物多半由 oenocyte 所製造(類似人類的肝細胞),在 FAS 酵素催化形成 14 到 18 個碳長的脂肪酸以後,繼續由延長酶 (elongase) 增加長度,去飽和酶 (desaturase) 加上雙鍵,最後經過兩道尾端的還原手續,分別由 FAR(全名 fatty acyl-CoA reductase)和 CYP4G(全名 cytochrome p450 family 4 subfamily G)兩類酵素執行,產生通常介於 20 到 40 個碳長的產物。

隱翅蟲溶劑細胞和 oenocyte 的脂肪酸生產線的比較,兩邊多數酵素種類是重複的,但是每一類酵素都有好幾個,兩邊各自使用的酵素不一樣。圖/參考資料 1

隱翅蟲和其他昆蟲一樣,oenocyte 細胞內有完整的表皮碳氫化合物生產線,每一步驟的酵素一應俱全。比對可知,溶劑細胞內也有一條脂肪酸衍生物的產線,顯然是由表皮碳氫化合物的生產線改版而成。

隱翅蟲至少有 4 個 FAS 基因,3 個負責製作一般的脂肪酸和表皮碳氫化合物,只有一個特定的 FAS 參與溶劑生產,專職在溶劑細胞中大量表現,製造 12 碳的脂肪酸,最後也由 FAR 和 CYP4G 收尾形成衍生物。值得一提,已知產物長度為 12 碳的 FAS 酵素相當罕見。

溶劑細胞和表皮碳氫化合物的生產線,兩者都有 FAS、FAR、CYP4G 三類酵素,但是在溶劑細胞作用的三種酵素,都不管其他細胞的脂肪酸合成。除此之外,有時候還有另一種酵素 α-esterase 的參與。依靠這些專門在溶劑細胞工作的酵素們,隱翅蟲能生成 4 種溶劑。

溶劑細胞內,4 種脂肪酸衍生物的合成過程。acetyl-CoA 作為引子,由 FAS 以 malonyl-CoA 為材料,一次加上 2 個碳,再分別經還原酶或 α-esterase 加工。圖/參考資料 1

演化上,隱翅蟲並沒有捨棄原本的脂肪酸生產線,整套都還存在;相對地,隱翅蟲在少數特定細胞新增一條產線,不影響原本的重要部門。這是隱翅蟲在遺傳和細胞層次的演化創新。

改造粒線體代謝線路,生產毒素

類似的狀況,也在毒素生產線觀察到。隱翅蟲的毒素,也是由原本有重要功能的古老生產線,調整再改版而成。

論文將生產毒素的細胞稱為「BQ 細胞」,這部分沒有溶劑細胞了解的那麼詳盡,不過經由碳的穩定同位素追蹤,還是得知毒素原料來自食物中的氨基酸:酪胺酸 (tyrosine) ,經過一系列加工後形成 BQ。

這條生產線上有個關鍵酵素叫作 laccase,它一般的功能是參與 Coenzyme Q10,也就是 ubiquinone 的合成。這是粒線體有氧代謝中的重要成分,對生存不可或缺。和其他甲蟲相比,隱翅蟲多出一個 laccase 酵素,專門在 BQ 細胞表現,將 HQ (hydroquinone) 催化成 BQ 作為毒素。

由此看來,隱翅蟲祖先演化出溶劑和毒素的道理是一樣的。

溶劑方面,以舊的表皮碳氫化合物生產線為基底,改用多個新酵素基因,形成新的生產線。毒素方面,源自古老的粒線體代謝線路,同樣加入新的酵素基因,改版後變成毒素產線。兩者各自皆為遺傳與細胞層次的新玩意,合在一起則衍生出功能上的演化創新。

由粒線體代謝線路改版而成的 BQ 毒素生產線,有一個專職生產毒素的 laccase(Dmd)酵素參與。圖/參考資料 1

組合新功能,一步一步累積有利變異

這項研究有許多潛在的討論方向,有興趣的讀者可以自行鑽研。像是生物學研究者能估計所有實驗耗資多少,感受自己的微渺(例如為了分辨不同細胞的作用,論文使用大量昂貴的「單細胞轉錄組 single cell transcriptome」進行分析)。這邊只提兩點。

第一點有趣的問題是:隱翅蟲的溶劑和毒素要同時存在才有效果,可是演化上是哪個先出現呢?論文推測是溶劑細胞先出現。

假如只有 BQ 這類毒素存在,殺傷效果非常差(論文用果蠅幼蟲做實驗),但是溶劑細胞的產物,即使不作為 BQ 的溶劑,脂肪酸衍生物也可以有其他用途,像是潤滑油之類的,或是扮演別種物質的溶劑。

想來新的脂肪酸生產線比較可能先出現,扮演某些不是太重要的角色,接著再加入 BQ;毒素加上溶劑,兩者合體產生新的強大功能,脂肪酸生產線又由於獲得新功能而調整優化,最終形成現在的樣貌。

替隱翅蟲帶來優勢的毒液,由兩個原本獨立的部門組合而成。圖/參考資料 1

第二點有趣的是,這回發現產物為 12 碳的 FAS 酵素。乍看沒什麼,影響卻很關鍵。

FAS 這類酵素的差異,在於催化生成的脂肪酸最終產物有幾個碳(或是說,可以加到幾個碳那麼長);已知幾乎皆為 14、16、18 個碳,隱翅蟲的溶劑細胞表現的 FAS 卻是 12 個碳。好像只差一點,然而實際測試發現,脂肪酸衍生物超過 13 個碳,作為 BQ 溶劑的效果便會差一大截。

也就是說,隱翅蟲倘若沒有脂肪酸產物僅 12 碳長的 FAS,儘管仍然可以生成溶劑,毒性將弱化不少。由此推想,隱翅蟲如今威力強大的毒液,並非透過少數變化一次到位,而是逐漸累積有利變異的結果。

想得更遠一點,由兩種細胞合作衍生而成的毒液,可以視為由多種細胞合夥,複雜器官的最簡單版本。原本不相關的各式細胞們,持續累積一個一個微小的改變,也有機會組合發展成複雜的組織或器官。

延伸閱讀

參考資料

  1. Evolutionary assembly of cooperating cell types in an animal chemical defense system.
  2. A beetle chemical defense gland offers clues about how complex organs evolve

本文亦刊載於作者部落格《盲眼的尼安德塔石匠》暨其 facebook 同名專頁

寒波_96
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生命科學碩士、文學與電影愛好者、戳樂黨員,主要興趣為演化,希望把好東西介紹給大家。部落格《盲眼的尼安德塔石器匠》、同名粉絲團《盲眼的尼安德塔石器匠》。